Jump to ContentJump to Main Navigation

Journal of Apicultural Science

The Journal of Research Institute of Horticulture and Apicultural Research Association

2 Issues per year

IMPACT FACTOR increased in 2013: 0.817

Open Access

Open Access

Residues of Neonicotinoid Insecticides in Bee Collected Plant Materials from Oilseed Rape Crops and their Effect on Bee Colonies

Krystyna Pohorecka1 / Piotr Skubida2 / Artur Miszczak3 / Piotr Semkiw2 / Piotr Sikorski3 / Katarzyna Zagibajło3 / Dariusz Teper2 / Zbigniew Kołtowski2 / Marta Skubida1 / Dagmara Zdańska1 / Andrzej Bober1

1National Veterinary Research Institute, Department of Honey Bee Diseases, Puławy, Poland

2Research Institute of Horticulture, Apiculture Division, Puławy, Poland

3Research Institute of Horticulture, Food Safety Laboratory, Skierniewice, Poland

This content is open access.

Citation Information: Journal of Apicultural Science. Volume 56, Issue 2, Pages 115–134, ISSN (Print) 2299-4831, DOI: 10.2478/v10289-012-0029-3, January 2013

Publication History

Published Online:
2013-01-12

Abstract

The risk exposure of bee colonies to the toxicity of systemic neonicotinoid insecticides was assessed. Various methods of chemical prevention of commercial winter and spring oilseed rape crops in field-realistic conditions were taken into account in the assessment. Pesticides were applied in accordance with the actual agricultural practice. Commercial crop protection products with thiamethoxam, clothianidin or imidacloprid were used as seed treatment. Formulations containing acetamiprid or thiacloprid were used for spraying. Fifteen healthy bee colonies were placed in close proximity to each of the oilseed rape fields throughout the blooming period. During florescence, the samples of nectar (directly from flowers and nectar flow from combs) and pollen loads were collected repeatedly. Samples of honey, bee bread and adult bees were taken one week after the end of plants flowering. To ensure high specificity and sensitivity of analysed pestcicides modified QuEChERS extraction method and liquid chromatography coupled with tandem mass spectrometry (LC-MS/MS) was used. The five of neonicotinoid insecticides (imidacloprid, clothianidin, thiametoxam, acetamiprid and thiacloprid) were analyzed in multi-residue method with 0.1 - 10 ng/g limits of detection. Palynological analysis was done to determine the botanical origin of the nectar, honey and pollen. Development of bee colonies (brood area, worker biomass, colony health) was assessed every 3 weeks until the end of the beekeeping season. The amount of pollen collected by bees per hive, bee bread area and rape honey yield was also measured. The long-term effects of insecticides on bees were estimated using the same methods in April of the following year.

All the neonicotinoid insecticides applied to control oilseed rape pests were present in the samples of nectar and pollen. Their residue levels were lower than the acute oral and contact LD50 values. Among five examined neonicotinoids, the most frequently detected were: thiamethoxam, thiacloprid and acetamiprid. These substances were present in 65, 64, and 51% of the nectar samples and in 37, 62, and 45% of the pollen samples, respectively. The highest level of residues were noted after the thiamethoxam seed treatment; on average, 4.2 and 3.8 ng/g in the nectar and pollen samples. In the nectar and pollen samples from winter rape fields, lower levels of neonicotinoid residues were found in comparison to spring rape samples. The contaminations of neonicotinoids applied as seed dressing in nectar samples were significantly higher in comparison to the pollen samples. No negative effects of neonicotinoids on the bee mortality, brood development, strength, and honey yield of healthy bee colonies were found throughout the study period. However, the risk exposure of bee colonies on adverse impact of pesticide residues is high in areas of intensively cultivated oilseed rape.

Streszczenie

Celem badań była ocena narażenia rodzin pszczelich na toksyczne oddziaływanie pozostałości systemicznych insektycydów neonikotynoidowych zastosowanych w warunkach polowych do chemicznej ochrony upraw rzepaku.

Badania polowe przeprowadzone zostały przy współpracy z Rolniczym Zakładem Doświadczalnym Instytutu Uprawy, Nawożenia i Gleboznawstwa w Puławach na 2 plantacjach rzepaku ozimego w roku 2010 i 3 plantacjach rzepaku jarego w roku 2012. Do zwalczania szkodników zastosowano w formie zapraw nasiennych preparaty zawierające tiametoksam, chlotianidynę lub imidachlopryd oraz w formie oprysku dolistnego, preparaty z acetamiprydem lub tiachloprydem. Na wszystkich uprawach wykonane zostały także zabiegi chwastobójcze i grzybobójcze. Na okres kwitnienia roślin rzepaku, w pobliżu każdej plantacji umieszczono 15 rodzin pszczelich, z czego 5 rodzin w każdej grupie przeznaczonych było jedynie do pozyskiwania obnóży pyłkowych. Grupę kontrolną stanowiły rodziny usytuowane w terenie rolniczym wolnym od dużych upraw rzepaku. Od chwili wywiezienia rodzin pszczelich na rzepak, aż do okresu ich zazimowania (w roku 2012 do września) monitorowano śmiertelność pszczół oraz cyklicznie oceniano parametry świadczące o kondycji i rozwoju rodzin (liczbę ramek obsiadanych przez pszczoły oraz powierzchnię czerwiu krytego i otwartego). Do badań laboratoryjnych pobrano próbki nektaru z kwiatów rzepaku, próbki nektaru, miodu i pyłku (obnóży pyłkowych i pierzgi) zgromadzonego przez pszczoły w plastrach oraz próbki pszczół. Pochodzenie botaniczne próbek materiału roślinnego określono na podstawie analizy palinologicznej. Analizę pozostałości insektycydów w zebranym materiale wykonano metodą QuEChERS z wykorzystaniem chromatografu cieczowego sprzężonego z podwójnym detektorem masowym (LC-MS/MS).

W badanych próbkach nektaru i pyłku wykryto pozostałości wszystkich substancji neonikotynoidowych aplikowanych zarówno w formie zapraw nasiennych, jak i oprysku. Znacząca liczba próbek zanieczyszczona była dodatkowo substancjami, których nie stosowano w czasie zabiegów. Największa liczba próbek skażona była tiametoksamem, tiachloprydem i acetamiprydem. Obecność tych substancji wykryto odpowiednio w 65, 64 i 51% ogółem przebadanych próbek nektaru i miodu oraz w 37, 62 i 45% próbek pyłku. We wszystkich rodzajach próbek stężenie neonikotynoidów było niższe od ich doustnej i kontaktowej dawki letalnej (LD50) dla pszczół, ale w ponad 50% próbek obecne były co najmniej 2 substancje z tej grupy, a w ponad 25% co najmniej 3. Najwyższy poziom skażenia nektaru i pyłku odnotowano w przypadku zaprawiania nasion rzepaku jarego preparatem insektycydowym zawierającym tiametoksam. Insektycydy stosowane w formie zapraw nasiennych powodowały istotnie wyższe skażenie nektaru i miodu niż pyłku. W próbkach nektaru i pyłku pochodzących z rzepaku ozimego stwierdzono niższy poziom pozostałości neonikotynoidów w porównaniu do próbek z rzepaku jarego. W okresie całego sezonu pszczelarskiego 2010 i 2012 roku nie stwierdzono zwiększonej śmiertelności pszczół ani zaburzeń w rozwoju, kondycji i produkcyjności rodzin pszczelich. Po okresie zimowania 2010/2011 kondycja i rozwój rodzin pszczelich były także prawidłowe.

Pozostałości insektycydów neonikotynoidowych znajdujące się w nektarze i pyłku zbieranym przez pszczoły z upraw rzepaku chronionego insektycydami neonikotynoidowymi stwarzają wysokie ryzyko ich toksycznego oddziaływania na rodziny pszczele, szczególnie dla rodzin osłabionych innymi czynnikami (np. obecnością patogenów, pasożytów), ze względu na możliwość wystąpienia zjawiska interakcji i/lub synergizmu.

Keywords: honey bees; oilseed rape; neonicotinoid insecticides; seed-treatment; spraying; residue analysis; short- and long-term assessment.

Słowa kluczowe: pszczoła miodna; rzepak; insektycydy neonikotynoidowe; zaprawianie nasion; opryski; analiza pozostałości; wpływ na rodziny pszczele.

  • Alaux C., Brunet J. L., Dussaubat C., Mondet F., Tchamitchan S., Cousin M., Brillard J., Baldy A., Belzunces L. P., LeConte Y. (2010) - Interactions between Nosema microspores and a neonicotinoid weaken honeybees (Apis mellifera). Environ.Microbiol., 12: 774-782. [CrossRef] [Web of Science] [PubMed]

  • Aliouane Y., Adessalam K., El Hassani A.K., Gary V., Armengaud C.,Lambin M., Gauthier M. (2009) - Subchronic exposure of honeybees to sublethal doses of pesticides: effect on behavior. Environ. Toxicol. Chem., 28: 113-122. [PubMed] [CrossRef] [Web of Science]

  • Anastassiades M., Lehotay S. (2003) - Fast and easy multiresidue method employing acetonitrile extraction/partitioning and “Dispersive Solid-Extraction” for the determination of pesticide residue in produce. J. AOAC Int., 86: 412-431.

  • Aufauvre J., Biron D. G., Vidau C., Fontbonne R., Roudel M., Diogon M., Vigues B., Belzunces L. P., Delbac F., Blot N. (2012) - Parasite-insecticide interactions: a case study of Nosema ceranae and fipronil synergy on honey bee. Sci. Rep., 2: 326.

  • Bailey J., Scott-Dupree C., Harris R., Tolman J., Harris B. (2005) - Contact and oral toxicity to honey bees (Apis mellifera) of agents registered for use for sweet corn insect control in Ontario, Canada. Apidologie, 36: 623-633. [CrossRef]

  • Bernal J., Garrido-Bailon E., del Nozal M. J., Gonzalez-Porto A. V., Martin-Hernandez R., Diego J. C., Jimenez J. J., Bernal J. L., Higes M. (2010) - Overview of pesticide residues in stored pollen and their potential effect on bee colony (Apis mellifera) losses in Spain. J. Econ. Entomol., 103: 1964-1971. [Web of Science] [CrossRef]

  • Bortolotti L., Montanari R., Marcelino J., Medrzycki P., Maini S., Porrini C. (2003) - Effects of sub-lethal imidacloprid doses on the homing rate and foraging activity of honey bees. Bull. Insectol., 56: 63-67.

  • Chauzat M. P., Carpentier P., Martel A. C., Bougeard S., Cougoule N., Porta P., Lachaize J., Madec F., Aubert M., Faucon J. P. (2009) - Influence of pesticide residues on honey bee (Hymenoptera: Apidae) colony health in France. Environ. Entomol., 38: 514-523. [Web of Science] [PubMed] [CrossRef]

  • Chauzat M. P., Faucon J. P., Martel A. C., Lachaize J., Cougoule N., Aubert M. (2006) - A survey of pesticide residues in pollen loads collected by honey bees in France. J. Econ. Entomol., 99: 253-262. [CrossRef]

  • Chauzat M. P., Martel A. C., Cougoule N., Porta P., Lachaize J., Zeggane S., Aubert M., Carpentier P., Faucon J. P. (2011) - An assessment of honeybee colony matrices, Apis mellifera (Hymenoptera Apidae) to monitor pesticide presences in continental France. Environ.Toxicol. Chem., 30: 103-111. [Web of Science] [CrossRef]

  • Cutler G. C., Scott-Dupree C. D. (2007) - Exposure to clothianidin seed-treated canola has no long-term impact on honey bees. J. Econ. Entomol., 100: 765-772. [Web of Science] [CrossRef]

  • Decourtye A., Armengaud C., Renou M., Devillers J., Cluzeau S.,Gauthier M., Pham- Delègue M. H. (2004b) - Imidacloprid impairs memory and brain metabolism in the honeybee (Apis mellifera L.). Pest. Biochem.Physiol., 78: 83-92. [CrossRef]

  • Decourtye A., Devillers J. (2010) - Ecotoxicity of neonicotinoid insecticides to bees, in: Thany SH (Ed.) Insect nicotinic acetylcholine receptors, 1st edn. Springer, New York, pp. 85-95.

  • Decourtye A., Devillers J., Cluzeau S., Charreton M., Pham-Delègue M. H. (2004a) - Effects of imidacloprid and deltamethrin on associative learning in honeybees under semifield and laboratory conditions. Ecotoxicol.Environ. Saf., 57: 410-419. [CrossRef]

  • Decourtye A., Devillers J., Genecque E., Le Menach K., Budzinski H., Cluzeau S., Pham Delègue M. H (2005) - Comparative sublethal toxicity of nine pesticides on olfactory learning performances of the honeybee Apis mellifera. Arch. Environ.Contam. Toxicol., 48: 242-250. [CrossRef]

  • Decourtye A., Le Metayer M., Pottiau H., Tisseur M., Odoux J. F., Pham-Delègue M. H. (2001) - Impairment of olfactory learning performances in the honey bee after long term ingestion of imidacloprid. In Proceedings of the 7th International Symposium“Hazards of pesticides to bees”,September7-9, 1999, Avignon, France., 98: 113-117.

  • Desneux N., Decourtye A., Delpuech J. M. (2007) - The sublethal effects of pesticides on beneficial arthropods. Annu. Rev. Entomol., 52: 81-106. [PubMed] [Web of Science] [CrossRef]

  • European Food Safety Authority (2012) - Statement on the findings in recent studies investigating sub-lethal effects in bees of some neonicotinoids in consideration of the uses currently authorised in Europe. EFSA Journal, 10(6): 2752.

  • Genersch E., von der Ohe W., Kaatz H., Schroeder A., Otten C. (2010) - The German bee monitoring project: a long term study to understand periodically high winter losses of honey bee colonies. Apidologie, 41: 332-352. [CrossRef] [Web of Science]

  • Girolami V., Mazzon L., Squartini A., Mori N., Marzaro M., Di Bernardo A., Greatti M., Giorio C., Tapparo A. (2009) - Translocation of neonicotinoid insecticides from coated seeds to seedling guttation drops: a novel way of intoxication for bees. J. Econ. Entomol., 102: 1808-1815. [CrossRef] [Web of Science]

  • Henry M., Beguin M., Requier F., Rollin O., Odoux J. F., Aupinel P., Aptel J., Tchamitchian S., Decourtye A. (2012) - A common pesticide decreases for-aging success and survival in honey bees. Science, 336(6079): 348-350. DOI: 10.1126/science.1215039. [CrossRef] [Web of Science]

  • Higes M., Martin-Hernandez R., Martinez-Salvador A., Garrido- Bailon E., Gonzalez-Porto A. V., Meana A., Bernal J. L., del Nozal M. J., Bernal J. (2010) - A preliminary study of the epidemiological factors related to honey bee colony loss in Spain. Environ. Microbiol Rep., 2: 243-250. [PubMed] [Web of Science] [CrossRef]

  • Iwasa T., Motoyama N., Ambrose J. T., Roe M. R. (2004) - Mechanism for the differential toxicity of neonicotinoid insecticides in the honey bee, Apis mellifera. Crop Prot., 23: 371-378. [CrossRef]

  • Jabłoński B. (2002) - Notes on the method to investigate nectar secretion rate in flowers. J. Apic. Sci., 46(2): 117-125. Johnson R. M., Ellis M. D., Mullin C. A., Frazier M. (2010) - Pesticides and honey bee toxicity - U.S.A., Apidologie, 41(3): 312-331.

  • Kołtowski Z. (2007) - Degree of utilization of potential sugar yield of a rapeseed plantation by insects inrespect of rapeseed honey yield in an apiary. J. Apic. Sci., 51(2): 67-79.

  • Krupke C. H., Hunt G. J., Eitzer B. D., Andino G., Given K. (2012) - Multiple routes of pesticide exposure for honey bees living near agricultural fields. PLoS ONE, 7(1): e29268. DOI:10.1371/journal.pone.0029268. [CrossRef]

  • Laurino D., Porporato M, Patetta A., Manino A. (2011) - Toxicity of neonicotinoid insecticides to honey bees laboratory tests. Bull. Insectol., 64: 107-113.

  • Louveaux J., Maurizio A., Vorwohl G. (1978) - Methods of Melissopalynology. BeeWorld, 59(4): 139-157.

  • Mullin C. A., Frazier M., Frazier J. L., Ashcraft S., Simonds R. (2010) - High levels of miticides and agrochemicals in North American apiaries: implications for honey bee health. PLoS ONE, 5(3): e9754. DOI: 10.1371 /journal.pone.0009754. [Web of Science] [CrossRef]

  • Nguyen B. K., Saegerman C., Pirard C., Mignon J., Widart J., Tuirionet B., Verheggen F. J., Berkvens D., De Pauw E., Haubruge E. (2009) - Does imidacloprid seed-treated maize have an impact on honey bee mortality? J. Econ.Entomol., 102: 616-623. [CrossRef] [Web of Science]

  • Pohorecka K., Bober A., Skubida M., Zdańska D. (2011) - Epizootic status of apiaries with massive losses of bee colonies (2008-2009). J. Apic. Sci., 55(1): 137-150.

  • Rortaisa A., Arnolda G., Halmb M. P., Touffet-Briensb F. (2005) - Modes of honeybees exposure to systemic insecticides: estimated amounts of contaminated pollen and nectar consumed by different categories of bees. Apidologie, 36(1): 71-83. [CrossRef]

  • Schneider C. W., Tautz J., Grünewald B., Fuchs S. (2012) - RFID Tracking of sublethal effects of two neonicotinoid insecticides on the foraging behavior of Apis mellifera. PLoS ONE, 7(1): e30023. DOI:10.1371/journal.pone.0030023. [CrossRef]

  • Schmuck R., Schöning R., Stork A., Schramel O. (2001) - Risk posed to honeybees (Apis mellifera L., Hymenoptera) by an imidacloprid seed dressing of sunflowers. Pest Manag. Sci., 57: 225-238. [PubMed] [CrossRef]

  • Tapparo A., Giorio C., Marzaro M., Marton D., Solda` L., Girolami V. (2011) - Rapid analysis of neonicotinoid insecticides in guttation drops of corn seedlings obtained from coated seeds. J. Environ. Monit., 13: 1564-1568. [CrossRef] [Web of Science]

  • Thompson H. M., Maus C. (2007) - The relevance of sublethal effects in honey bee testing for pesticide risk assessment. Pest.Manag. Sci., 63: 1058-1061. [PubMed] [Web of Science] [CrossRef]

  • Vidau C., Diogon M., Aufauvre J., Fontbonne R., Vigue`s B., Brunet J. L., Texier C., Biron D. G., Blot N., Alaoui H. E., Belzunces L. P., Delbac F. (2011) - Exposure to sublethal doses of fipronil and thiacloprid highly increases mortality of honeybees previously infected by Nosemaceranae. PLoS ONE, 6: e21550. [Web of Science]

  • Wallner K., Engl M. (2004) - Observations on bee colonies at rape seed fields, seed dressed with different products. In Proceddings of Beesand Pesticides Symposium, First EuropeanConference of Apidology, Udine 19-23,September 2004: 122-123.

  • Wiest L., Bulete A., Giroud B., Fratta C., Amic S., Lambert O., Poliquen H., Arnaudguilhem C. (2011) - Multi-residue analysis of 80 environmental contaminants in honeys, honeybees and pollens by one extraction procedure followed by liquid and gas chromatography coupled with mass spectrometric detection. J. Chromatogr. A, 1218: 5743-5756.

  • Yang E. C., Chuang Y. C., Chen Y. L., Chang L. H. (2008) - Abnormal foraging behaviour induced by sublethal dosage of imidacloprid in the honey bee (Hymenoptera: Apidae). J. Econ. Entomol., 101: 1743-1748. [Web of Science] [CrossRef]

Comments (0)

Please log in or register to comment.